NEUROPLASTICITY OF LIMBIC STRUCTURES: CRITICAL PERIODS FOR THE FORMATION OF COGNITIVE FUNCTIONS IN ONTOGENESIS
Abstract
Living organisms have a unique ability to adapt to constantly changing environmental conditions. There are critical periods, also called time windows, when different areas of the brain become most sensitive to the effects of environmental factors that affect the formation of strong bonds. Mammalian neurogenesis is a lifelong process limited to certain areas of the brain, namely the subgranular zone, part of the dentate gyrus of the hippocampus, and the subventricular zone. Also, an important role in neurogenesis in primates and rodents is played by “neurogenic niches”, which are microenvironments for neuronal precursor cells and their descendants. Depending on the area of the brain, the process of neurogenesis is carried out through different mechanisms, for example, the main molecular factors of neurogenesis are the Notch and Sonic hedgehog pathways, extracellular signaling molecule and bone morphogenetic protein. The functioning of the blood-brain barrier maintains a certain chemical homeostasis and level of metabolic activity of brain tissues, which are necessary for neurogenesis. However, a number of brain structures, known as circumventricular organs, are characterized by the absence of a blood-brain barrier and a unique composition of the microenvironment, in particular the presence of chronically activated microglia in the environment, which probably affects neuro- and angiogenesis. The study of the effects of stress on the body during critical periods of neurogenesis, depending on gender, age and type of organism, duration of stress exposure, will expand the understanding of the formation of the nervous system during early ontogenesis and pathogenetic mechanisms of the development of mental disorders. In turn, the information obtained will increase the possibilities of prevention and treatment of this group of diseases.
References
Miragaia A.S., de Oliveira Wertheimer G.S., Consoli A.C., Cabbia, R., Longo B.M., Girardi C.E.N., Suchecki D. Maternal Deprivation Increases Anxiety- and Depressive-Like Behaviors in an Age-Dependent Fashion and Reduces Neuropeptide Y Expression in the Amygdala and Hippocampus of Male and Female Young Adult Rats. Frontiers in behavioral neuroscience. 2018;12:159. DOI: 10.3389/fnbeh.2018.00159.
Nylander I., Roman E. Is the rodent maternal separation model a valid and effective model for studies on the early-life impact on ethanol consumption? Psychopharmacology. 2013;229(4):555–569. DOI: 10.1007/s00213-013-3217-3.
Sheth A., Berretta S., Lange N., Eichenbaum H. The amygdala modulates neuronal activation in the hippocampus in response to spatial novelty. Hippocampus. 2008;18(2):169–181. DOI:10.1002/hipo.20380.
Ding F., Li H.H., Li J., Myers R.M., Francke U. Neonatal maternal deprivation response and developmental changes in gene expression revealed by hypothalamic gene expression profiling in mice. PloS One. 2010;5(2):e9402. DOI: 10.1371/journal.pone.0009402.
Пюрвеев С.С., Некрасов М.С., Деданишвили Н.С., Некрасова А.С., Брус Т.В., Лебедев А.А., Лавров Н.В., Подрезова А.В., Глушаков Р.И., Шабанов П.Д. Действие хронического психического стресса в раннем онтогенезе повышает риски развития химической и нехимической форм зависимости. Обзоры по клинической фармакологии и лекарственной терапии. 2023;21(1):69–78. DOI: 10.17816/RCF21169-78.
Пюрвеев С.С., Лебедев А.А., Цикунов С.Г., Карпова И.В., Бычков Е.Р., Шабанов П.Д. Психическая травма вызывает повышение импульсивности в модели игровой зависимости, изменяя обмен дофамина и серотонина в префронтальной коре. Обзоры по клинической фармакологии и лекарственной терапии. 2023;21(4):329–338. DOI: 10.17816/RCF568121.
Тепляшина Е.А., Тепляшина Я.В., Хилажева Е.Д., Бойцова Е.Б., Мосягина А.И., Малиновская Н.А., Комлева Ю.К., Моргун А.В., Успенская Ю.А., Шуваев А.Н., Салмина А.Б. Клетки церебрального эндотелия и периваскулярной астроглии в регуляции нейрогенеза. Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова. 2022;108(5):530–546. DOI: 10.31857/S0869813922050119.
Sizov V.V., Lebedev S.S., Pyurveev S.S., Bychkov E.R., Mykhin V.N., Droblenkov A.V., Shabanov P.D. A Method for Training Rats to Electrical Self-Stimulation in Response to Raising the Head Using a Telemetry Apparatus to Record Extracellular Dopamine Levels. Neuroscience and Behavioral Physiology. 2024;54(1):563–576. DOI: 10.1007/s11055-024-01568-z.
Lebedev A.A., Pyurveev S.S, Sexte E.A., Reichardt B.A., Bychkov E.R., Shabanov P.D. Studying the Involvement of Ghrelin in the Mechanism of Gambling Addiction in Rats after Exposure to Psychogenic Stressors in Early Ontogenesis. Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. 2023;59(4):1402–1413.
Dali R., Estrada-Meza J., Langlet F. Tanycyte, the neuron whisperer. Physiology & behavior. 2023;263:114108. DOI: 10.1016/j.physbeh.2023.114108.
Rodríguez E., Guerra M., Peruzzo B., Blázquez JL. Tanycytes: A rich morphological history to underpin future molecular and physiological investigations. Journal of neuroendocrinology. 2019;31(3):e12690. DOI: 10.1111/jne.12690.
Sufieva D.A., Korzhevskii D.E. Proliferative Markers and Neural Stem Cells Markers in Tanycytes of the Third Cerebral Ventricle in Rats. Bulletin of experimental biology and medicine. 2023;174(4):564–570. DOI: 10.1007/s10517-023-05748-8.
Prevot V., Dehouck B., Sharif A., Ciofi P., Giacobini P., Clasadonte J. The Versatile Tanycyte: A Hypothalamic Integrator of Reproduction and Energy Metabolism. Endocrine reviews. 2018;39(3):333–368. DOI: 10.1210/er.2017-00235.
Sufieva D.A., Kirik O.V., Korzhevsky D.E. Astrocyte markers in the tanycytes of the third brain ventricle in postnatal development and aging in rats. Russian Journal of Developmental Biology. 2019;50(3):205–214. DOI: 10.1134/S1062360419030068.
Суфиева Д.А., Плешакова И.М, Коржевский Д.Э. Морфологическая характеристика ядрышка и гетерохроматиновых агрегатов таницитов головного мозга крысы. Биологические мембраны: Журнал мембранной и клеточной биологии. 2021;38(5):363–373. DOI: 10.31857/S0233475521050078.
Odaka H., Adachi N., Numakawa T. Impact of glucocorticoid on neurogenesis. Neural regeneration research. 2017;12(7):1028–1035. DOI: 10.4103/1673-5374.211174.
Суфиева Д.А., Разенкова В.А., Антипова М.В., Коржевский Д.Э. Микроглия и танициты области инфундибулярного углубления головного мозга крысы в раннем постнатальном онтогенезе и при старении. Онтогенез. 2020;51(3):225–234. DOI: 10.31857/S047514502003009X.
Обухов Д.К., Цехмистренко Т.А., Пущина Е.В., Вараксин А.А Формирование популяций нейронов и нейроглии в пре- и постнатальном развитии ЦНС позвоночных животных Морфология. 2019;156(6):57–63. DOI: 10.17816/morph.101815.
Snapyan M., Lemasson M., Brill M.S., Blais M., Massouh M., Ninkovic J., Gravel C., Berthod F., Götz M., Barker P.A., Parent A., Saghatelyan A. Vasculature guides migrating neuronal precursors in the adult mammalian forebrain via brain-derived neurotrophic factor signaling. The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience. 2009;29(13):4172–4188. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.4956-08.2009.
Fowler C.D., Liu Y., Wang Z. Estrogen and adult neurogenesis in the amygdala and hypothalamus. Brain research reviews. 2008;57(2):342–351. DOI: 10.1016/j.brainresrev.2007.06.011.
Atrooz F., Alkadhi K.A., Salim S. Understanding stress: Insights from rodent models. Current research in neurobiology. 2021;2:100013. DOI:10.1016/j.crneur.2021.100013.
Варенцов В.Е., Румянцева Т.А., Пшениснов К.К., Мясищева Т.С., Пожилов Д.А. Возрастная пластичность нитрэргических субпопуляций нейронов обонятельной луковицы крысы. Медицинский вестник Северного Кавказа. 2019;14(1,2):168–171. DOI: 10.14300/mnnc.2019.14007.
Jessberger S., Gage F.H. Adult neurogenesis: bridging the gap between mice and humans. Trends in cell biology, 2014;24(10):558–563. DOI: 10.1016/j.tcb.2014.07.003.
Ордян Н.Э., Шигалугова Е.Д., Малышева О.В., Пивина С.Г., Акулова В.К., Холова Г.И. Трансгенерационное влияние пренатального стресса на память и экспрессию гена инсулиноподобного фактора роста 2 в мозге потомков. Журнал эволюционной биохимии и физиологии. 2023;59(5):403–412. DOI: 10.31857/S0044452923050066.
Suri D., Teixeira C.M., Cagliostro M.K., Mahadevia D., Ansorge M.S. Monoamine-sensitive developmental periods impacting adult emotional and cognitive behaviors. Neuropsychopharmacology: official publication of the American College of Neuropsychopharmacology. 2015;40(1):88–112. DOI: 10.1038/npp.2014.231.
Kozareva D.A., Cryan J.F., Nolan Y.M. Born this way: Hippocampal neurogenesis across the lifespan. Aging cell. 2019;18(5):e13007. DOI: 10.1111/acel.13007.
Lazarov O., Hollands C. Hippocampal neurogenesis: Learning to remember. Progress in neurobiology. 2019;138-140:1–18. DOI: 10.1016/j.pneurobio.2015.12.006.
Agirman G., Broix L., Nguyen L. Cerebral cortex development: an outside-in perspective. FEBS letters. 2017;591(24):3978–3992. DOI: 0.1002/1873-3468.12924.
Онуфриев М.В., Узаков Ш.С., Фрейман С.В. Дорсальный и вентральный гиппокамп различаются по реактивности на провоспалительный стресс: уровни кортикостерона, экспрессия цитокинов и синаптическая пластичность. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2017;67(3):349–358. DOI: 10.7868/S0044467717030078.
Levelt C.N., Hübener M. Critical-period plasticity in the visual cortex. Annual review of neuroscience 2012;35:309–330. DOI: 10.1146/annurev-neuro-061010-113813.
Смирнов А.В., Краюшкин А.И., Горелик Е.В., Гуров Д.Ю., Григорьева Н.В., Замараев В.С., Даниленко В.И. Морфологическая характеристика гиппокампа при церебральном атеросклерозе. Современные проблемы науки и образования 2012;1:67–74.
Мальцев Д.И., Подгорный О.В. Молекулярно-клеточные механизмы регуляции состояния покоя и деления стволовых клеток гиппокампа. Нейрохимия. 2020;37(4):291–310. DOI: 10.31857/S1027813320040056.
Guirado R., Perez-Rando M., Ferragud A., Gutierrez-Castellanos N., Umemori J., Carceller H., Nacher J., Castillo-Gómez E. A Critical Period for Prefrontal Network Configurations Underlying Psychiatric Disorders and Addiction. Frontiers in behavioral neuroscience. 2020;14:51. DOI: 10.3389/fnbeh.2020.00051.
Larsen B., Luna B. Adolescence as a neurobiological critical period for the development of higher-order cognition. Neuroscience and biobehavioral reviews. 2018;94:179–195. DOI: 10.1016/j.neubiorev.2018.09.005.
Зимушкина Н.А., Косарева П.В., Черкасова В.Г., Хоринко В.П. Дегенеративные и регенераторные изменения гиппокампа в постнатальном онтогенезе. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2014;114(4):73–77.
Liu W., Ge T., Leng Y., Pan Z., Fan J., Yang W., Cui R. The Role of Neural Plasticity in Depression: From Hippocampus to Prefrontal Cortex. Neural plasticity. 2017;6871089. DOI: 10.1155/2017/6871089.
Cabeza R. Hemispheric asymmetry reduction in older adults: the HAROLD model. Psychology and aging. 2002;17(1):85–100. DOI: 10.1037/0882-7974.17.1.85.
Babcock K.R., Page J.S., Fallon J.R., Webb A.E. Adult Hippocampal Neurogenesis in Aging and Alzheimer's Disease. Stem cell reports. 2021;16(4):681–693. DOI: 10.1016/j.stemcr.2021.01.019.
Huot R.L., Gonzalez M.E., Ladd C.O., Thrivikraman K.V., Plotsky P.M. Foster litters prevent hypothalamic-pituitary-adrenal axis sensitization mediated by neonatal maternal separation. Psychoneuroendocrinology. 2004;29(2):279–289. DOI: 10.1016/s0306-4530(03)00028-3.
Accogli A., Addour-Boudrahem N., Srour M. Neurogenesis, neuronal migration, and axon guidance. Handbook of clinical neurology. 2020;173:25–42. DOI: 10.1016/B978-0-444-64150-2.00004-6.
Bandhavkar S. Cancer stem cells: a metastasizing menace! Cancer medicine. 2016;5(4):649–655. DOI: 10.1002/cam4.629.
Yamaguchi M., Mori K. Critical periods in adult neurogenesis and possible clinical utilization of new neurons. Frontiers in neuroscience 2014;8:177. DOI: 10.3389/fnins.2014.00177.
Bremner J.D. Traumatic stress: effects on the brain. Dialogues in clinical neuroscience. 2006;8(4):445–461. DOI: 10.31887/DCNS.2006.8.4/jbremner.
Debiec J., Sullivan R.M. The neurobiology of safety and threat learning in infancy. Neurobiology of learning and memory. 2017;143:49–58. DOI: 10.1016/j.nlm.2016.10.015.
Roeder S.S., Burkardt P., Rost F., Rode J., Brusch L., Coras R., Englund E., Håkansson K., Possnert G., Salehpour M., Primetzhofer D., Csiba L., Molnár S., Méhes G., Tonchev A.B., Schwab S., Bergmann O., Huttner H.B. Evidence for postnatal neurogenesis in the human amygdala. Communications Biology. 2022;5(1). DOI: 10.1038/s42003-022-03299-8.
Tottenham N., Gabard-Durnam L.J. The developing amygdala: a student of the world and a teacher of the cortex. Current opinion in psychology. 2017;17:55–60. DOI: 10.1016/j.copsyc.2017.06.012.
Андяржанова Э.А., Кудрин В.С., Вотьяк С.Т. Влияние эндоканнабиноида анандамида на эффективность норадренергической нейропередачи в миндалевидном теле при остром стрессе у мышей. Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова. 2019;105(9):1122–1132. DOI: 10.1134/S0869813919090024.
Gaspar-Silva F., Trigo D., Magalhaes J. Ageing in the brain: mechanisms and rejuvenating strategies. Cellular and molecular life sciences: CMLS. 2023;80(7):190. DOI: 10.1007/s00018-023-04832-6.
Sidor M.M., Amath A., MacQueen G., Foster J.A. A developmental characterization of mesolimbocortical serotonergic gene expression changes following early immune challenge. Neuroscience. 2010;171(3):734–746. DOI: 10.1016/j.neuroscience.2010.08.060.
Roozendaal B., Brunson K.L., Holloway B.L., McGaugh J.L., Baram T.Z. Involvement of stress-released corticotropin-releasing hormone in the basolateral amygdala in regulating memory consolidation. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2002;99(21):13908–13913. DOI: 10.1073/pnas.212504599.
Paretkar T., Dimitrov E. The Central Amygdala Corticotropin-releasing hormone (CRH) Neurons Modulation of Anxiety-like Behavior and Hippocampus-dependent Memory in Mice. Neuroscience. 2018;390:187–197. DOI: 10.1016/j.neuroscience.2018.08.019.
Bolton J.L., Molet J., Regev L., Yuncai C., Neggy R., Elizabeth H., Derek Y.Z., Obenaus A., Baram T.Z. Anhedonia Following Early-Life Adversity Involves Aberrant Interaction of Reward and Anxiety Circuits and Is Reversed by Partial Silencing of Amygdala Corticotropin-Releasing Hormone Gene. Biological psychiatry. 2018;83(2):137–147. DOI: 10.1016/j.biopsych.2017.08.023.
Hedden T., Gabrieli J.D. Healthy and pathological processes in adult development: new evidence from neuroimaging of the aging brain. Current opinion in neurology. 2005;18(6):740–747. DOI: 10.1097/01.wco.0000189875.29852.48.
Грибанов А.В., Джос Ю.С., Дерябина И.Н., Депутат И.С., Емельянова Т.В. Старение головного мозга человека: морфофункциональные аспекты. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. Спецвыпуски. 2017;117(1-2):3–7. DOI: 10.17116/jnevro2017117123-7.
Jiang Y., Tian Y., Wang Z. Age-Related Structural Alterations in Human Amygdala Networks: Reflections on Correlations Between White Matter Structure and Effective Connectivity. Frontiers in human neuroscience. 2019;13:214. DOI: 10.3389/fnhum.2019.00214.
Лебедев А.А., Пюрвеев С.С., Надбитова Н.Д., Лизунов А.В., Бычков Е.Р., Лукашева В.В., Евдокимова Н.Р., Нетеса М.А., Лебедев В.А., Шабанов П.Д. Снижение компульсивного переедания у крыс, вызванного материнской депривацией в раннем отногенезе, с применением нового антагониста рецепторов грелина агрелакс. Обзоры по клинической фармакологии и лекарственной терапии. 2023;21(3):255–262. DOI: 10.17816/RCF562841.
Пюрвеев С.С., Лебедев А.А., Сексте Э.А., Бычков Е.Р., Деданишвили Н.С., Тагиров Н.С., Шабанов П.Д. Повышение экспрессии мРНК рецептора грелина в структурах головного мозга детенышей крыс на модели отделения от матери и социальной изоляции. Педиатр. 2023;14(2):49–58. DOI: 10.17816/PED14249-58.
Гусельникова В.В., Разенкова В.А., Суфиева Д.А., Коржевский Д.Э. Микроглия и предполагаемые макрофаги субфорникального органа: структурно-функциональные особенности. Вестник РГМУ. 2022;2:54–61. DOI: 10.24075/vrgmu.2022.020.
Pérez-Rodríguez D.R., Blanco-Luquin I., Mendioroz M. The Participation of Microglia in Neurogenesis: A Review. Brain sciences. 2021;11(5):658. DOI: 10.3390/brainsci11050658.
Кувачева Н.В., Салмина А.Б., Комлева Ю.К., Малиновская Н.А., Моргун А.В., Пожиленкова Е.А., Замай Г.С., Яузина Н.А., Петрова М.М. Проницаемость гематоэнцефалического барьера в норме, при нарушении развития головного мозга и нейродегенерации. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2013;113(4):80–85.
Prinz M., Jung S., Priller J. Microglia Biology: One Century of Evolving Concepts. Cell. 2019;179(2):292–311. DOI: 10.1016/j.cell.2019.08.053.
Al-Onaizi M., Al-Khalifah A., Qasem D., ElAli A. Role of Microglia in Modulating Adult Neurogenesis in Health and Neurodegeneration. International journal of molecular sciences. 2020;21(18):6875. DOI: 10.3390/ijms21186875.
Большаков А.П., Третьякова Л.В., Квичанский А.А., Гуляева Н.В. Глюкокортикоиды в нейровоспалении гиппокампа: доктор Джекилл и мистер Хайд Биохимия. 2021;86(2):186–199. DOI: 10.1134/S0006297921020048.
Sato K. Effects of Microglia on Neurogenesis. Glia. 2015;63(8):1394–1405. DOI: 10.1002/glia.22858.
Palma-Tortosa S., García-Culebras A., Moraga A., Hurtado O., Perez-Ruiz A., Durán-Laforet V., de la Parra J., Cuartero M.I., Pradillo J.M., Moro M.A., Lizasoain I. Specific Features of SVZ Neurogenesis After Cortical Ischemia: a Longitudinal Study. Scientific Reports. 2017;7(1):16343. DOI: 10.1038/s41598-017-16109-7.
Xiong X.Y., Liu L., Yang Q.W. Functions and mechanisms of microglia/macrophages in neuroinflammation and neurogenesis after stroke. Progress in neurobiology. 2016;142:23–44. DOI: 10.1016/j.pneurobio.2016.05.001.
Ji C., Tang Y., Zhang Y., Li C., Liang H., Ding L., Xia X., Xiong L., Qi X.R., Zheng J.C. Microglial glutaminase 1 deficiency mitigates neuroinflammation associated depression. Brain, Behavior, and Immunity. 2022;99:231–245. DOI: 10.1016/j.bbi.2021.10.009.
Takagi S., Furube E., Nakano Y., Morita M., Miyata S. Microglia are continuously activated in the circumventricular organs of mouse brain. Journal of neuroimmunology. 2019;331:74–86. DOI: 10.1016/j.jneuroim.2017.10.008.
Wendimu M.Y., Hooks S.B. Microglia Phenotypes in Aging and Neurodegenerative Diseases. Cells. 2022;11(13):2091. DOI: 10.3390/cells11132091.
Mastenbroek L.J.M, Kooistra S.M., Eggen B.J.L., Prins J.R. The role of microglia in early neurodevelopment and the effects of maternal immune activation. Seminars in Immunopathology. 2024;46(1-2):1. DOI: 10.1007/s00281-024-01017-6.
Каган В.Е. Аутизм у детей. Ленинград: Медицина; 1981. EDN: VOVKXZ.
Пюрвеев С.С., Лебедев А.А., Сексте Э.А., Бычков Е.Р., Деданишвили Н.С., Тагиров Н.С., Шабанов П.Д. Повышение экспрессии мРНК рецептора грелина в структурах головного мозга детенышей крыс на модели отделения от матери и социальной изоляции. Педиатр. 2023;14(2):49–58. DOI: 10.17816/PED14249-58.
Сергеев А.М., Поздняков А.В., Гречаный С.В., Атаманова Э.Э., Позднякова О.Ф., Шокин О.В., Полищук В.И. Протонная магнитно-резонансная спектроскопия у детей с задержкой психоречевого развития, ассоциированной с фокальной височной эпилепсией. Педиатр. 2021;12(6):27–34. DOI: 10.17816/PED12627-34.
Matarredona E.R., Talaverón R., Pastor A.M. Interactions Between Neural Progenitor Cells and Microglia in the Subventricular Zone: Physiological Implications in the Neurogenic Niche and After Implantation in the Injured Brain. Frontiers in Cellular Neuroscience. 2018;12:268. DOI: 10.3389/fncel.2018.00268.
Copyright (c) 2025 Russian Biomedical Research
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.
